Camponotus cinsinden bir karıncanın O. unilateralis tarafından enfekte olmuş hali. [g.1]

Parazitoidlerin hayatta kalması ve üremesi için konağıyla uyum içerisinde olması gerekmektedir. Konağın fizyolojik ve morfolojik değişikliği veya parazitoidlerin anti-parazit savunmalarına aşina olmaması durumu parazitoid büyümesini, hayatta kalmasını ve üremesini etkilemektedir[1].

Fungal patojenlerin eklem bacaklılarının dış iskeletine bağlanarak konak savunmasını etkisiz hâle getirdiği, daha sonra onu öldürmeden önce konağın davranışlarını değiştirdiği ve son olarak ölü konağın vücudunu diğer dış etkenlerden (mikrobiyal saldırı) koruduğu bilinmektedir[2]. Fungus parazitlerinin her biri morfolojik, genetik ve fizyolojik olarak farklıdır. Bu yazıda parazitoid fungus Ophiocordyceps unilateralis’in ana konak karınca türünü nasıl enfekte ettiği ve ekolojisi hakkında bilgilere değinilecektir.


Ophiocordyceps unilateralis ve Konağıyla İlişkisi

Enfekte bir konakçı karıncada büyüyen Ophiocordyceps unilateralis’in şematik gösterimi [g.2]

Tropikal ekosistemlerdeki böcek çeşitliliği, onların spesifik özelliklerine komplementer patojenlerin oluşmasına elvermektedir. Ophiocordyceps unilateralis, bahsi geçen bu patojenlerden biridir ve Camponotus cinsi karıncalar ile parazitik bir etkileşim içerisindedir. Fungusun taksonomisine bakacak olursak Ascomycota şubesinden (bu şubedeki üyeleri diğer bütün funguslardan ayıran en önemli morfolojik karakter askus ve askosporlardır) Sordariomycetes sınıfındadır[3].

Fungusun karakteristik özelliğine baktığımızda makroskobik olarak dorsal boyun bölgesinde sap şeklinde üreme yapıları (stromatal plakalar) taşırlar. Peki bu fungus karıncayı nasıl ele geçiriyor? Öncelikle O. unilateralis ile, konağı olan Camponotus arasındaki etkileşimler sanıldığından çok daha karmaşıktır ve oldukça eskidir. Bunu nereden anladığımızı soracak olursak: Almanya’nın Messel kentinde bir yaprak üzerinde 48 milyon yıl önce ‘ölüm ısırığının’ (bkz.Ölüm Isırığı Süreci“) ilk örneğinin varlığından bahsedilir. Bu durum parazit fungusların böcekler üzerinde etkisinin oldukça eskiye dayandığını göstermektedir. Ophiocordyceps unilateralis’in karıncayı nasıl ele geçirdiğine dair: Enfektif hifa, birtakım enzimler kullanarak (kitinaz, lipaz ve proteaz) konağın çok katmanlı dış iskeletini delmeye çalışır. Bunu yaparken karıncanın hücresel ve hümoral savunmasından kaçınır. Böylece karınca enfekte olduğunu direkt olarak anlamaz. Fungusun gelişim periyotları net değildir ancak mantar hemosölde serbest yaşayan maya hücreleri olarak büyür. Birkaç gün içerisinde bu hücreler kolonize olarak sinir toksinleri üretmeye başlarlar. Bu sinir toksinleri karıncanın davranışını etkiler. Karıncanın bitkiye tırmanıp yaprağı ısırmasına neden olur. Bitkiyi ısırdığı noktaya baktığımızda yaprak orta damarını, yani adaksiyelini seçtiğini görmekteyiz[4,5,6,7].

Ölüm Isırığı Süreci

Fungus ile konağı arasında karmaşık bir protein ekspresyonu etkileşimi vardır. Fungus, konağının ürettiği maddelerle RNA’yı susturur veya baskılar. Konağın vücut deliklerinden ve eklemlerinden çıkan hifler, karıncayı bitkiye daha iyi sabitlerken, lipid bakımından zengin olan gövdesinden oluşan miselyumları karıncayı ele geçirir ve karıncanın etrafını mumsu bir tabaka kaplar. Karınca ölürken yaprak damarlarına “ölüm ısırığı” denilen bir davranış sergiler. Bu davranışın gerçekleşip gerçekleşmediği, karıncanın yaprak damarının ortasına mandibülleri ile bıraktığı yatay şekildeki izlerden de tespit edilebilir. Enfekte olmuş tüm karıncalarda bu davranış gözlemlenmiştir.

Yaprağın vaskülarize dokusunu ısırmasını yapraktan besin almak için olduğunu düşünüyorsanız yanılıyorsunuz. Histolojik kesitlere baktığımızda fungusun aslında yaprak dokusunu istila etmediğini, sadece fungusun bitkiye yapıştığını görmekteyiz. Sonuç olarak fungus, büyümek için ihtiyaç duyduğu enerjiyi enfekte karınca aracılığıyla üretmektedir. Ayrıca konakçının kas liflerine hücum etmesinin nedeni kasların içeriğinde -mitokondri gibi- büyük enerji rezervlerinin olmasıdır[8,9].

Ölüm ısırığı yolculuğundan biraz bahsedecek olursak konağın çenesi yaprak damarına sabitlendiğinde çenede atrofi başlar. Kas liflerindeki sarkomer bağlantıları yok edilir ve sarkoplazmik retikula ve mitokondrinin işlevi azalır. Karınca çene kaslarını kontrol edemez ve yerinde sabitlenir. Kaslar atrofike olduğunda beyin korunmuş gibi görünmektedir. Bu durum parazitin farklı dokulara karşı farklı davrandığını göstermektedir. Gerçekten de O. unilateralis hücrelerinin konak beynine girdiğine dair hiçbir kanıt yoktur. Hücreler, karıncanın bacakları ve diğer bölgelerinde bol miktarda bulunmaktadır. Bunun aksine, diğer davranışsal manüpilasyon etkileşiminde bulunan parazitler (örn. Polypocephalus sp., Tenyalar ve Dicrocoelium sp., Trematodlar) konaklarının merkezî sinir sistemini istila etmektedir. Ayrıca bitkiyi ısırmak için manipüle etme yeteneği oldukça ilginçtir ve filogenetik olarak farklı en az iki grupta daha görülmüştür[8,9] (Pandora formicae ve Dicrocoelium dendriticum).

Fungus sıcaklık ve nem koşulları bakımından kendisi için en uygun olduğu, toprağın 25 cm yukarısı ve fidanların kuzey tarafını tercih ederler. Fungusun üremesi karıncanın kafasının arkasındaki sapın büyümesi ve meyve veren vücuttan sporların itici bir şekilde salınmasıyla mümkündür. Fungus döngüsünü tamamlayabilmesi için kesinlikle karınca kolonisinin dışında yapmak zorundadır çünkü karıncalar ölü yuva arkadaşlarını hızla uzaklaştırır bu durumda fungusun sap gelişimi ve spor salınımı için gerekli zamanı oluşturmaz. Dikkat çekici olan şey, ölüm tutuşunun orman zemininin üzerinde ve uygun bir yükseklikte gerçekleşmesidir. Bunun sebebi, fungusun gelişimini ve spor salması için uygun bir ortam oluşmasını sağlamaktır[8,9].

Sonuç olarak enfekte olmuş karıncaların ‘zombiler’ gibi davrandıklarını ve yuvalarını terk ettiklerini; bir yaprağın damarında ölüm tutuşuna geçtiklerinde öldüklerini ve bu ölüme, karıncaların çenelerinin damar dokusuna derinlemesine nüfuz ettiği anda çene kaslarının geçirdiği atrofinin eşlik ettiğini, böylece çenenin yaprağa kilitli kaldığını söyleyebiliriz[9].

KAYNAKÇA

[1] Lin, W.J., Lee, Y.I., Liu, S.L. ve ark. (2020). Evaluating the tradeoffs of a generalist parasitoid fungus, Ophiocordyceps unilateralis, on different sympatric ant hosts. Scientific Reports.10: 6428.

[2] Evans, H., Elliot, S. & Hughes, D. (2011). Ophiocordyceps unilateralis: A keystone species for unraveling ecosystem functioning and biodiversity of fungi in tropical forests? Communicative & Integrative Biology, 4(5): 598-602.

[3] Evans, H.C., Elliot, S.L., Hughes, D.P. (2011). Hidden Diversity Behind the Zombie-Ant Fungus Ophiocordyceps unilateralis: Four New Species Described from Carpenter Ants in Minas Gerais, Brazil. PLOS ONE, 6(3): e17024.

[4] Wei, D.P. ve ark. (2019). The genus Simplicillium. MycoKeys, 60: 69-92.

[5] Hughes, D.P., Andersen, S.B. ve ark. (2011). Behavioral mechanisms and morphological symptoms of zombie ants dying from fungal infection. BMC Ecology, 11: 13.

[6] Hughes, D.P., Wappler, T. & Labandeira, C.C. (2010). Ancient death-grip leaf scars reveal ant–fungal parasitism. Biology Letters, 7: 67-70.

[7] Pontoppidan, M.B. ve ark. (2009). Graveyards on the Move: The Spatio-Temporal Distribution of Dead Ophiocordyceps-Infected Ants. PLOS ONE, 4(3): e4835.

[8] Fredericks, N.M. ve ark. (2017). Three-dimensional visualization and a deep-learning model reveal complex fungal parasite networks in behaviorally manipulated ants. PNAS, 114(47): 12590-12595.

[9] de Bekker, C. ve ark. (2014). Species-specific ant brain manipulation by a specialized fungal parasite. BMC Evolutionary Biology, 14: 166.

Yazı Sahibi

Merve Öztaş

Merhaba ben Merve Öztaş. Hacettepe biyoloji 4. sınıf öğrencisiyim. Hidrobiyoloji, entomoloji, botanik, nörobilim, psikoloji, ornitoloji gibi bir çok alanda araştırma yapıyorum.